Действие разворачивается до событий первой игры, показывая превращение Академии Пик Надежды в рассадник отчаяния. Мы наблюдаем за классом 77-Б, группой талантливых, но необычных учеников, которые живут обычной школьной жизнью под присмотром своего учителя, Чиаки Нанами. Всё меняется с появлением Дзюнко Эносимы, которая, манипулируя и сея хаос, начинает планомерно разрушать устои школы. Её цель — не просто уничтожить академию, а заразить идеей отчаяния самых ярких представителей надежды. Параллельно развивается линия Рёты Муракумо, студента, который пытается снять документальный фильм о школе, но становится свидетелем и невольным участником тёмных интриг. События стремительно набирают обороты: раскрываются тайны Совета учеников, происходят убийства, а доверие между персонажами рушится. Кульминацией становится «Самая отвратительная трагедия в истории человечества», когда класс 77-Б, поддавшись влиянию Эносимы, добровольно принимает отчаяние, превращаясь в организацию «Наследники отчаяния». Финал показывает, как бывшие герои становятся антагонистами, а мир погружается в хаос, подводя зрителя к событиям второй игры.
Вторая сюжетная линия разворачивается после событий «Данганронпы 2» и фокусируется на Фонде Будущего — организации, созданной выжившими выпускниками для борьбы с последствиями трагедии. Макото Наэги, ставший лидером, сталкивается с внутренним заговором: его обвиняют в измене и заключают в ловушку. Вместе с другими членами Фонда он оказывается заперт в здании, где начинается новая игра на выживание — «Убийственная игра взаимоуничтожения». Участники, включая Кёко Киригири, Асухину и Хагикуре, вынуждены следовать правилам, установленным таинственным «Монитором». Параллельно раскрывается судьба тех, кто остался в виртуальном мире: класс 77-Б, пробудившись от симуляции, сталкивается с реальностью своих поступков. Ключевым становится противостояние между идеологиями Наэги, верящего в искупление, и его бывшего друга, который считает, что единственный выход — уничтожить всех, кто связан с отчаянием. Сюжет балансирует между напряжёнными расследованиями убийств и философскими спорами о природе надежды и отчаяния. Финал сводит обе линии воедино, показывая, что истинным злом является не личность, а система, порождающая цикл насилия. Развязка оставляет пространство для надежды, но ценой огромных жертв, подчёркивая, что даже в самых тёмных временах можно найти свет, если не забывать о человечности.
