Второй сезон застает Рёму Сакамото и его друзей в самый разгар событий, предшествующих падению сёгуната. После дерзкого побега из Киото и временного укрытия в Сацуме, герои оказываются втянуты в водоворот политических интриг, где каждое неверное слово может стоить жизни. Рёма, всё ещё пытающийся осмыслить свою роль в грядущей эпохе, получает шанс воплотить в жизнь свою мечту о современном флоте. Однако путь к созданию независимой морской силы оказывается усеян предательством: союзники вчерашнего дня становятся врагами, а старые друзья расходятся по разные стороны баррикад. Особенно остро встаёт вопрос доверия к таинственному незнакомцу, который появляется в порту Нагасаки и предлагает Рёме сделку, способную изменить ход истории. Параллельно с этим, в тенях плетут заговор радикальные сторонники императора, готовые уничтожить любого, кто встанет на пути к реставрации Мэйдзи, включая самого Рёму.
В то время как Рёма балансирует между долгом самурая и мечтой о единой Японии без сословных перегородок, его верный друг и телохранитель Окита Содзи сталкивается с собственным демоном — стремительно прогрессирующей болезнью, которая подтачивает его силы. Синсэнгуми, раздираемое внутренними распрями и давлением сёгуната, всё чаще прибегает к жестоким методам, и Окита оказывается перед выбором: остаться верным кодексу бусидо или последовать за Рёмой в неизвестность. Кульминацией сезона становится осада Эдо, где старые знакомые встречаются на поле боя по разные стороны фронта. Рёма, вооружённый не только мечом, но и дипломатией, пытается предотвратить кровавую бойню, понимая, что будущее страны решается не на поле брани, а за столом переговоров. Финал оставляет зрителя на грани — в воздухе витает запах пороха, а судьба каждого из героев повисает на волоске, когда тень убийцы из Оцу настигает Рёму в самый неожиданный момент.